เรือหลวงจักรีนฤเบศรเริ่มต้นการก่อสร้างในเดือนตุลาคม พ.ศ. 2536 โดยได้มีการวางกระดูกงูในวันที่ 12 กรกฎาคม พ.ศ. 2537 และทำพิธีปล่อยเรือลงน้ำในวันที่ 20 มกราคม พ.ศ. 2539 โดยสมเด็จพระนางเจ้าสิริกิติ์ พระบรมราชินีนาถ ในครั้งที่ทรงเสด็จไปทำพิธี ได้มีการทดลองแล่นเรือตั้งแต่เดือนตุลาคม พ.ศ. 2539 ถึงมกราคม พ.ศ. 2540 ร่วมกับกองทัพเรือสเปนที่เมืองโรต้า (Rota) ประเทศสเปน ก่อนที่เรือจะได้รับมอบและขึ้นประจำการในวันที่ 20 มีนาคม พ.ศ. 2540 โดยมี พลเรือเอก วิจิตร ชำนาญการณ์ เป็นผู้รับมอบ

เรือหลวงจักรีนฤเบศรได้รับหมายเลข 911 และเดินทางมาถึงประเทศไทยในต้นเดือนสิงหาคม ปีเดียวกัน โดยได้เข้าประจำการอย่างเป็นทางการในวันที่ 10 สิงหาคม พ.ศ. 2540 และในวันที่ 9 กันยายน พ.ศ. 2540 พระบาทสมเด็จพระมหาภูมิพลอดุลยเดชมหาราช บรมนาถบพิตร ทรงเสด็จมาทรงเจิมเรือเพื่อความเป็นสิริมงคล

เรือหลวงจักรีนฤเบศรมีระวางขับน้ำเต็มที่ 11,485.5 ตัน ยาว 182.50 เมตร กว้างสุด 30.50 เมตร และกินน้ำลึก 6.25 เมตร ใช้เครื่องยนต์ดีเซล 2 เครื่อง กำลัง 11,780 แรงม้า พร้อมเครื่องยนต์แก๊สเทอร์ไบน์ 2 เครื่อง กำลัง 44,250 แรงม้า ความเร็วสูงสุด 26 นอต โดยมีทหารประจำเรือจำนวน 601 นาย และทหารประจำหน่วยบินจำนวน 758 นาย เรือสามารถบรรทุกเครื่องบินขึ้นลงทางดิ่ง (SEA HARRIER) ได้ 9 เครื่อง และเฮลิคอปเตอร์ (SEA HAWK) ได้ 6 เครื่อง ใช้งบประมาณในการสร้างทั้งหมด 7 พันล้านบาท

กองทัพเรือได้รับพระราชทานชื่อเรือจากพระบาทสมเด็จพระมหาภูมิพลอดุลยเดชมหาราช บรมนาถบพิตร โดยทรงพระกรุณาโปรดเกล้าฯ พระราชทานชื่อว่า "เรือหลวงจักรีนฤเบศร" ซึ่งหมายถึง "ผู้เป็นใหญ่แห่งราชวงศ์จักรี" พร้อมคำขวัญว่า "ครองเวหา ครองนที จักรีนฤเบศร" เพื่อเป็นสิริมงคลแก่กองทัพเรือและขวัญกำลังใจแก่กำลังพลประจำเรือ